义贤突袭其主家细川持隆,下克上成功后成为阿波一国的大名,而后篠原长房便成为三好义贤的家老。篠原长房之所以能成为家老,一则离不开篠原氏在北阿波的势力,二则与其优秀的才能有关,之前三好长庆就对他有“才智过人”的评价。
1560年,三好义贤转迁到河内国高屋城以协助三好长庆攻略畿内,同时任命篠原长房全权留守本国阿波。1562年,长房与三好义贤一同参加了征讨田山高政的和泉久留米之战,此战中三好义贤中弹战死,篠原长房也狼狈不堪的逃回阿波。
回到阿波后篠原长房便拥立义贤九岁的长子千鹤丸为主公,即后来的三好长治。由于畿内三好家的混乱与千鹤丸的年幼,篠原长房成为阿波国的实际发号施令者,同时在三好家的地位迅速提升,仅次于三好三人众与松永久秀。
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